Строился под неусыпным вниманием Василия I и Софии Витовтовны. Позднее в конце XV века он был перестроен. Княгиня София ревностно относилась к возведению в Москве новых храмов.
Псковским мастерам, особо ценившимся в Москве, мы обязаны двумя чудесными кремлевскими храмами, более камерными и, быть может, наиболее изящными и тонко одухотворенными в своих пропорциях: Благовещенским собором (1484-1489) и церковью Ризположения (1484-1485).Первый служил домовой церковью великого князя и его семьи. Псковские зодчие опять-таки взяли за основу достижения своих владимиро-суздальских предшественников, однако возвели здание на высоком подклете, своего рода белокаменном цокольном этаже, и окружили его обходной галереей - гульбищем. Они сумели придать миниатюрному (в сравнении с соборами Успенским и Архангельским) храму внушительность, прекрасно сочетающуюся с его изысканной декоративностью. При этом украсили его снаружи типично псковским узорным поясом из наклонно поставленного кирпича, так называемым «бегунцом».
Интерьер собора отличается великолепием, уютностью и камерностью. Там находится сокровище древнерусской живописи - деисус Феофана Грека (написанный для более раннего кремлевского храма Благовещения). А стены покрыты росписью, исполненной под руководством Феодосия, талантливого сына знаменитого Дионисия.